Setembro 1940. Os aviões alemães escurecem o céu do Bosque de Epping, perto de Londres, onde Susan Shepherd e o seu avô Bertie vivem. Depois da morte dos pais, é junto do seu avô e dos pombos-correio que criam que Susan encontra algum conforto. Todas as suas aves são extraordinárias leais, inteligentes e belas, mas há uma que se destaca com quem Susan tem uma ligação especial: a Duquesa.

A milhares de quilómetros de distância, Ollie Evans, um jovem piloto americano, decide ingressar na RAF, a Força Aérea Britânica. A sua missão leva-o até Epping e ao Serviço Nacional de Pombos onde Susan trabalha numa missão secreta, nome de código: Operação Columba, uma operação que consistia na largada de pombos-correio na França ocupada pelos nazis, de forma a transmitir informações cruciais sobre o movimento das tropas alemãs.

A amizade e o amor nascem entre os dois, mas o avião de Ollie é abatido atrás das linhas inimigas. Tudo parece perdido, mas a fiel e dedicada Duque sairá passar mensagens entre os dois, mostrando-lhes que, mesmo em tempos de maior adversidade, a esperança nunca está irremediavelmente perdida.